故事的舞台綾篠市自古作为城下町而一直繁荣。 明治維新后，随着现代化的推进，其纺织工业逐渐兴盛。 由于其地处由山围成的盆地，对周围区域来说，是交通，商贸往来的重要城市。 市中心的綾篠公園是一个自然公园 由篠蔓之池这样一个大块水域围成。是市民休憩，约会的重要场所， 公园旁边的小山上是男女主人公上学的綾篠学園。据传说其建校时间为明治31年，有着悠久的历史和传统。 其前身为基督教名门女子私立学校。 随着市内人口增加，政府为满足生源需要，故改变其经营模式，改建为普通公立学校。其体制也改为男女混合学校。 主人公「高梨 亮」目前住在綾篠公園旁綾篠学園后方的大型住宅区域内。 美丽，和谐的城市生活中，暗藏着不安的阴影: 美少女「柊 美柚」的尸体被发现， 从綾篠学園楼顶上逝去的生命「吾妻 梨花」。 为了结束在这一城市中发生的惨剧，结束这一无休止的噩梦。 故事就这样开始了。 被红色的落叶以及清新的空气包围着的綾篠市。在市内的学校上学的高梨 亮以及青梅竹马 藤見 たまき过着平静而快乐的生活。 たまき对自己表明了好感，因为是青梅竹马的缘故，亮迟迟不能决意。 就这样“朋友以上，恋人未满”的关系持续着，突然，街道上发生了怪事。 2人的学校綾篠学園里有名的美少女的尸体被发现了。对这一事件，学園里的同学们产生了许多的流言，学園里交织着各种不同的推测。

隻眼の少年「皐月駆（さつきかける）」が、たった１人の肉親である姉を喪ったのは５年前のことだった。 幼馴染「水奈瀬ゆか（みなせゆか）」の健気な対応のお陰か、今では何とか心の平静を取り戻してはいたが、駆の心にはどこか虚無感が漂い、未来に希望を抱けないまま怠惰な日々を送っていた。 新興都市「綾女ヶ丘（あやめがおか）市」にある「虹陵館（こうりょうかん）学園」、通称「虹校（にじこう）」に通う２人。 まるで当然のように駆に寄り添い、健気に尽くすゆかだったが、無気力な駆との関係はなかなか進展しなかった。 それでも、ほんの少しずつ前に進もうとしていた２人であったが、それを嘲笑するかのように、彼らの運命は劇的な変化を起そうとしていた。 街から人の気配が消え去り、まるで無人の廃墟を思わせる静寂に包まれる。 空は鮮血を満たした泉のような赤い色に染まり、墨を落としたような漆黒の月がかかっていた。 自分たち以外には誰もいないような荒涼とした世界に変貌を遂げる綾女ヶ丘。 黒く巨大な月の下、赤い夜の世界に駆とゆかは取り残されてしまったのだ。 街には人の代わりに、異形の存在が不気味に蠢き、成すすべのない駆とゆかは、ただ逃げる他になかった。 やがて、ある程度の時間が過ぎれば「赤い夜」の世界から現実に戻れることを知るが、「赤い夜」は時と場所を選ばず唐突に訪れる。 その繰り返しに疲れ果て、命の危険に晒される２人……。 そんな中で駆とゆかは、自分たちの他にも「赤い夜」の世界に投げ出されている人間、仲間がいることに気付く。 あるものは陰陽道の術を駆使して敵を圧倒し、あるものは人間離れした戦闘能力をもって敵を蹴散らしていた。 「赤い夜」の世界で出会った仲間たちは、駆とゆかの常識を超えた異能者だったのである。 赤い夜に出入りしている人間の数は、駆たちを含めて６人。 彼らは赤い夜で生き残るため、協力し合うこととなる。 だが、そんな彼らの前に明確な殺意を持って立ち塞がる６つの影。 他の異形とは比べ物にならない力を秘めた６人の「黒騎士」たちを相手に、駆たちは命懸けの戦いを強いられていくのだった。 それぞれにとって戦う意味は違っていたが、学園生活をいっしょに送り、ともに戦っていくうちに、かけがえのない仲間を守るための戦いへと変化していく。 壮絶な戦いの果てにたどり着く「赤い夜」の真実を前に、駆たちはいかなる選択をするのか…… 「赤い夜」の世界に侵蝕される街を舞台に、 壮絶な戦いに巻き込まれた少年少女の運命を描く大型学園伝綺、ここに開幕。